Translocación bacteriana:Un mecanismo de infección en pacientes críticos y una nueva forma de intervención terapéutica

V. Navarro1, R. Rubini2 y M. Salavert3 Servicios de 1Medicina Interna y de 2Urgencias, Hospital General Universitario de Valencia; 3Servicio de Microbiología, Hospital Universitario La Fe, Avda. Campanar 21, 46009 Valencia.

INTRODUCCIÓN

La translocación bacteriana es un mecanismo, todavía no bien conocido, mediante el cual se favorece la aparición de una infección sistémica o diseminada por parte de microorganismos presentes en el tracto digestivo y que de manera un tanto particular alcanzan diversos órganos, dando lugar a un síndrome de sepsis que es el anticipo del definitivo fallo multiorgánico. Inicialmente la translocación bacteriana se definió como el simple paso de bacterias desde la luz intestinal hacia los ganglios linfáticos mesentéricos y desde allí a otros órganos (1), pero ha sido muchos años después cuando se ha matizado el término haciendo referencia al traslado de microorganismos a través de la barrera gastrointestinal, diseminándose a los ganglios mesentéricos, pero también al hígado, el bazo, la cavidad peritoneal y la sangre, sin que exista una solución de continuidad de la pared del tubo digestivo (2).

MODELOS EXPERIMENTALES Y ETIOPATOGENIA

Los primeros modelos experimentales de mayor interés que sirvieron para comprender el fenómeno de la translocación bacteriana se realizaron utilizando microorganismos con y sin poder patógeno intrínseco para el tracto digestivo: Salmonella sp., Listeria monocytogenes, Giardia muris, Entamoeba histolytica y Toxoplasma gondii entre muchos otros (3). Uno de los aspectos más relevantes derivado del estudio de la translocación bacteriana con estos modelos experimentales está relacionado con la edad y el desarrollo parcial e incompleto de la mucosa intestinal en las fases más precoces de la vida. Se ha observado cómo en los animales recién nacidos es posible el paso de macromoléculas a través de la mucosa intestinal de una manera relativamente fácil y, también, que no se hallan linfocitos T en el intestino hasta que se llega a la etapa final del destete, circunstancias ambas que obviamente pueden favorecer la diseminación extraintestinal no sólo de sustancias y toxinas sino incluso de microorganismos patógenos (3, 4). Además, existe la impresión, algunas veces bastante bien documentada, de que la translocación bacteriana se relaciona directamente con la agresividad y posibles factores de virulencia del agente infeccioso. Así, cuando se han estudiado cepas de Escherichia coli K1 y K100, se ha detectado una diferencia significativa entre la translocación bacteriana derivada de ambos gérmenes en un modelo animal con conejos y grupos control (5).

La translocación bacteriana parece tener diferentes e importantes implicaciones clinicopatológicas en el ser humano. Entre otras, podría ser una de las razones para explicar la peritonitis bacteriana espontánea de los pacientes con cirrosis hepática (6); puede ser la causa de algunas de las infecciones graves que acontecen en los pacientes con pancreatitis necrotizante (7-10) o con anastomosis intestinales (11); puede ser implicada en la patogenia de algunas de las neumonías asociadas a ventilación mecánica en los pacientes ingresados en unidades críticas y de ahí derivar la actitud de algunos intensivistas de administrar profilaxis con antiácidos (sucralfato) y/o realizar descontaminación digestiva selectiva (12), y podría explicar algunas de las infecciones diseminadas en el curso de los cuadros complicados de obstrucción intestinal (13). Algunas de estas situaciones podrían verse modificadas en parte con la puesta en práctica de los procedimientos de descontaminación intestinal selectiva (14-16); por otro lado, se ha visto que pueden incrementarse los episodios de infección diseminada promovidos por la translocación bacteriana cuando se incluyen en los regímenes farmacológicos dosis elevadas de interleucina-2 (IL-2) (17).

Varios factores desendadenantes se han imputado en la producción del fenómeno de translocación bacteriana, entre los que cabe señalar como más significativos y/o frecuentes el "shock" en sus diferentes formas (especialmente el hemorrágico), el estado nutricional, el estado de sepsis, las enfermedades intraabdominales y las quemaduras extensas (2).

En cuanto a la etiopatogenia más básica se ha propuesto que la hipótesis capaz de explicar la translocación bacteriana implicaría el concurso del macrófago, cuya actuación más sobresaliente sería el transporte de la bacteria u otro microorganismo desde el territorio digestivo hasta regiones extraintestinales (18). Adicionalmente, la modificación experimental de la permeabilidad de la membrana mucosa digestiva mediante lipopolisacáridos ha permitido el incremento de los fenómenos de translocación bacteriana (19). Otro de los elementos clave en la translocación bacteriana es el papel desempeñado por las diferentes inmunoglobulinas. La IgA parece afectar a los procesos de adherencia bacteriana, mientras que la IgM y la IgG podrían promover la translocación bacteriana facilitando los mecanismos de endocitosis y fagocitosis celular (3). Por otra parte, los mecanismos de inmunidad celular han sido incriminados como factores influenciadores de los mecanismos de translocación bacteriana por el fallo en los procesos de muerte intracelular. De cualquier forma, aunque se trata de mecanismos mal conocidos todavía, la inmunidad celular podría tener un papel significativo en la proliferación bacteriana y los mecanismos de translocación según la modulación ejercida por los linfocitos T (20). También el sistema monocito-macrófago local, expresado primordialmente por las células de Kupffer, podría contribuir a la destrucción de microorganismos en el hígado y al mismo tiempo intervendría en la lesión hepática observada tras los fenómenos de "shock" hemorrágico (21). En cualquier caso, el aumento de la permeabilidad capilar de la barrera intestinal secundario a diferentes motivos de injuria tisular daría lugar a un fallo de barrera que permitiría el inicio de la translocación bacteriana (22).

En algunos trabajos se ha podido documentar que las bacterias entéricas y determinadas toxinas pueden translocarse a traves de la barrera digestiva en situaciones anómalas incluso en ausencia de elementos que causen disrupción de la mucosa intestinal (2). Más recientemente, se considera cada vez con mayor interés no sólo la alteración anatómica de la barrera digestiva en sí, sino el fallo funcional de la mucosa intestinal como factor para el desarrollo de translocación bacteriana y de infecciones sistémicas que anteceden al fallo de diversos órganos y sistemas en pacientes gravemente enfermos o en condiciones críticas (23, 24).

En los seres humanos, el fenómeno de la translocación bacteriana no ha sido suficientemente estudiado hasta hace pocos años. En el trabajo de Sedman sobre prevalencia de la translocación bacteriana (25) se observa que ocurre en un 10,3% de los pacientes intervenidos mediante laparotomía, predominando las causas obstructivas del intestino en un 38,5% y la enfermedad inflamatoria en un 15,8%. Entre otros aspectos señalados de su estudio destaca el hecho de documentar la translocación bacteriana tanto para bacilos entéricos como para cocos grampositivos (Enterococcus faecalis, Staphylococcus aureus), y asimismo para diferentes anaerobios (25). En otra serie de 114 pacientes sometidos a cirugía abdominal, Brooks establece un 16% de translocación bacteriana (26). En pacientes afectos de enfermedad inflamatoria intestinal, concretamente enfermedad de Crohn, Ambrose y cols. descubren ganglios linfáticos mesentéricos con estructuras bacterianas en el 33% de ellos, frente a sólo un 5% en el grupo control (27). Finalmente, el examen de los ganglios mesentéricos de 16 pacientes con traumatismo abdominal grave por Reed y cols. demostró fenómenos de translocación bacteriana en 13 casos, de los cuales en 9 se observó mediante microscopia electrónica y en 4 el cultivo fue positivo (28).

Si volvemos por un momento al modelo experimental, sabemos que en los roedores la provocación de un "shock" hemorrágico comporta una elevada tasa de translocación bacteriana, que puede ser detectada a los 90 minutos de inducir la alteración hemodinámica por la bacteriemia (29). Igualmente, la liberación de mediadores citocínicos como el factor de necrosis tumoral (TNF) y diferentes endotoxinas endógenas daría lugar al desarrollo de fallo multiorgánico (30). Existen algunas evidencias para pensar que el TNF es capaz de causar lesiones hemorrágicas en el tracto gastrointestinal, así como necrosis tubular y cambios superponibles al síndrome de distrés respiratorio del adulto (31). Otros elementos como el calcio y la fosfolipasa A2 podrían estar implicados en el desarrollo de "shock" y de translocación bacteriana, tal como se ha observado al administrar diltiazem (inhibidor de los canales de calcio) y/o quinacrina (inhibidor de la fosfolipasa A2) en diferentes animales de experimentación, consiguiendo reducir la translocación bacteriana al disminuir la lesión de la mucosa intestinal producida por el "shock" hemorrágico (32). La permeabilidad de varias macromoléculas, así como la endotoxemia, están aumentadas en los estados de "shock" experimental inducidos por Rusell y cols. merced a una profunda alteración de la función fisiológica de la barrera mucosa intestinal (33).

Otro importante factor propuesto en los fenómenos de translocación bacteriana es el estado nutricional, habiéndose observado cómo la misma integridad de la mucosa del tracto digestivo depende de una adecuada nutrición. En un estudio se pudo comprobar que el estado de malnutrición asociado a endotoxemia se acompañaba más fácilmente de translocación bacteriana (34). Por el contrario, se ha comprobado que la adición de suplementos de lactoferrina en la alimentación podría inhibir los mecanismos de translocación bacteriana, probablemente mediante la supresión del sobrecrecimiento bacteriano, en los modelos experimentales (35).

IMPLICACIONES CLÍNICAS

La alimentación enteral parece ofrecer mayores ventajas que la nutrición parenteral en cuanto a los mecanismos de protección frente a la atrofia vellositaria de la mucosa intestinal, el mantenimiento de la flora intestinal habitual y el descenso de la translocación bacteriana mediante la estabilización del estado inmunológico local (36). Las pautas que incluyen fibra en la alimentación pueden dar lugar a una disminución de la translocación bacteriana, independientemente de su contenido en mucina, gracias a la protección que ofrece sobre la arquitectura de la pared intestinal respecto a las dietas basadas en la nutrición parenteral (37). La nutrición parenteral por vía intravenosa se ha relacionado claramente con pérdida de la función de barrera en la mucosa intestinal y con mayor facilidad para la translocación bacteriana (38).

Además, se han observado diferencias significativas entre el aporte de nutrientes por vía parenteral frente a la nutrición enteral respecto al grado de atrofia intestinal, disfunción hepática, translocación bacteriana y disfunción inmunológica a favor de la nutrición enteral (39, 40). Sin embargo, en niños con síndrome del intestino corto se apreció un incremento de los episodios de sepsis por microorganismos gramnegativos después de la administración de suplementos de nutrición enteral, sugiriendo un aumento de los fenómenos de translocación bacteriana (41). Al parecer, de forma experimental se ha comprobado que las variaciones en el índice de translocación bacteriana se relacionan con la longitud del intestino y la intensidad de su colonización (42). Cuando se llevan a cabo suplementaciones de la dieta con diferentes aditivos como arginina, glutamina o aceite de pescado, parece observarse una disminución de la translocación bacteriana y de la mortalidad por sepsis de origen digestivo y una mejora en la supervivencia (43). Por otro lado, la translocación bacteriana aumentó en los modelos experimentales de animales que fueron sometidos a periodos de ayuno tras la producción de una hemorragia no fatal, frente a los que siguieron una dieta normal (44), disminuyendo la translocación bacteriana cuando se empleó una alimentación suplementada con IgA (45). De igual forma se observó una reducción en la translocación bacteriana al emplear experimentalmente dietas suplementadas con mezclas de nucleósidos y nucleótidos que actuaban sobre los sustratos de la mucosa intestinal inhibiendo diferentes endotoxinas (46). También la alimentación enriquecida con harina de avena fermentada con cepas muy específicas de Lactobacillus (L. reuteri R2LC) protegió a los animales con fallo hepático agudo por hepatectomía parcial de los fenómenos de translocación bacteriana frente a los animales con dieta de harina no fermentada (47), atribuyendo este efecto protector a la mejoría en la ecología intestinal.

La nutrición parenteral con complejos lipídicos modifica la tasa y distribución de citocinas tanto en el intestino como en el bazo de los animales tratados, favoreciendo la translocación bacteriana (48), al igual que el déficit en vitamina A mediante la disfunción de linfocitos T y variaciones en la concentración de interferón-g y diferentes interleucinas (49).

El fenómeno de translocación bacteriana en animales de experimentación sometidos a situaciones de estrés y en seres humanos en estado crítico puede acrecentarse con determinados factores neuroinmunológicos asociados a un estado nutricional inapropiado. El efecto de la nutrición parenteral sobre la atrofia vellositaria intestinal y la alteración de los títulos de IgA se han modificado con la administración del neuropéptido bombesina (50). De igual manera, se ha demostrado que el aporte de nutrición parenteral total modificada con una dieta libre de grasas y aporte de glucosa hipertónica induciría una actividad simpática capaz de hacer variar los fenómenos de translocación bacteriana (51). Una excelente y más profunda revisión sobre el estado nutricional y su relación con la translocación bacteriana ha sido publicada recientemente en nuestro medio (52).

Otras situaciones menos estudiadas, como la producción de abscesos intraabdominales experimentales y la inducción de translocación bacteriana, son fenómenos no tan bien conocidos, al igual que el empleo de endotoxina por vía intraperitoneal, que tiene capacidad de producir colonización de los ganglios mesentéricos por diferentes bacterias por mecanismos todavía no bien determinados (53). El hecho de que la obstrucción intestinal pueda causar translocación bacteriana hasta en un 59% de los casos frente al 4% observado en otros procesos intestinales tampoco ha sido explicado de manera completa y definitiva (54).

La intervención sobre la cascada de las interleucinas en situaciones de estrés y sepsis podría favorecer el control de los fenómenos de translocación bacteriana y de fallo multiórganico complejamente interrelacionados. La supervivencia pareció mejorar en algún estudio experimental con animales sometidos a injuria grave por quemaduras al complementar la alimentación forzada con anticuerpos antiinterleucina-6, respecto al grupo control, durante la sepsis de origen digestivo (55). Anteriormente también hemos comentado el efecto protector de la bombesina reduciendo la translocación bacteriana (50-56). Extrapolando al ser humano y a la clínica, en el paciente con grandes quemaduras se ha documentado un significativo descenso en las tasas de linfocitos CD3, CD4 y del cociente CD4/CD8, factores favorecedores y predisponentes a la infección y a la translocación bacteriana (57, 58).

El acontecimiento final de muchos pacientes en estado crítico es el fallo multiorgánico, que se puede alcanzar bien a través de un estado de inflamación generalizada y anoxia tisular sin fenómenos de sepsis o bien por fallo inmunológico junto con sepsis asociada (2). Parecen existir algunas evidencias que apuntarían al intestino como uno de los santuarios en que se originaría el proceso fisiopatológico desencadenante del fallo multiorgánico (59).

No sólo las bacterias han sido implicadas en la translocación bacteriana; se sabe que levaduras del género Candida pueden emigrar también a través de la luz intestinal y llegar a los ganglios linfáticos mesentéricos. Condiciones como una baja perfusión intestinal, endotoxemia y cirugía previa se han asociado a translocación fúngica (60).

IMPLICACIONES TERAPÉUTICAS Y PREVENTIVAS

En este contexto se hace necesario un acercamiento terapéutico integral al paciente críticamente enfermo con el fin de disminuir el fenómeno de translocación bacteriana y sus repercusiones negativas. Actualmente se están empleando para ello diferentes medidas encaminadas a disminuir la carga bacteriana entérica mediante procedimientos de descontaminación intestinal selectiva, uso racional y adecuado de antimicrobianos, medidas posicionales antirreflujo durante la estancia en unidades de cuidados intensivos, mejoría del estado inmunológico y de los mecanismos de defensa del huésped mediante inmunoestimuladores y factores promotores o de crecimiento, utilización de una apropiada nutrición suplementaria y tratamiento intensivo del "shock" endotóxico con la intención de modificar este trascendental mecanismo patogénico promotor del fallo multisistémico que es la translocación bacteriana (61-66). Quizás parte de la investigación actual sobre la intervención en el fenómeno de translocación bacteriana debiera fomentar los estudios sobre la función que podrían desempeñar las prostaglandinas, especifícamente la prostaciclina (PGI2), en el paciente sometido a cirugía mayor abdominal y a otras injurias orgánicas graves. En algunos trabajos ya se ha apreciado cómo la prostaciclina endógena puede preservar la perfusión esplácnica y la integridad de la mucosa intestinal en los pacientes sometidos a cirugía abdominal mayor (67), además de mejorar el pH intramucoso gástrico en pacientes con "shock" séptico. Evidentemente, la inhibición de la vía de la ciclooxigenasa mediante algunos antiinflamatorios no esteroideos concedería la oportunidad de incrementar la endotoxemia y la translocación bacteriana al impedir la liberación local de prostaciclina, lo que obligaría a usar muy cautelosamente estos fármacos.

BIBLIOGRAFÍA

  1. Berg, R.D., Garlington, A.W. Translocation of certain indigenous bacteria from the gastrointestinal tract to the mesenteric lymph nodes and other organs in a gnotobiotic mouse model. Infect Immun 1979; 23: 403-411.
  2. Saadia, R., Schein, M., MacFarlane, C., Boffard, K.D. Gut barrier function and the surgeon. Br J Surg 1990; 77: 487-492.
  3. Wells, C.L., Maddaus, M.A., Simmons, R.L. Proposed mechanisms for the translocation of intestinal bacteria. Rev Infect Dis 1988; 10: 958-978.
  4. Guy-Grand, D., Griscelli, C., Vassalli, P. The mouse gut T-lymphocite, a novel type of T cell: Nature, origin, and traffic in mice in normal and graft-versus-host conditions. J Exp Med 1978; 148: 1661-1667.
  5. Kackson, R.J., Smith, S.D., Wadowsky, R.M., DePudyt, L., Rowe, M.I. The effect of E. coli virulence on bacterial translocation and systemic sepsis in the neonatal rabbit model. J Pediatr Surg 1991; 26: 483-486.
  6. Martín, L., Sánchez, E., Casafont, F., Aguero, J., Ledesma, P., Nevado, N., Pons, F. Development of spontaneous bacterial peritonitis in an experimental model in cirrhotic rats. Relationship with intestinal bacterial translocation. Rev Esp Enferm Dig 1995; 87: 632-636.
  7. Moody, F.G., Haley, D., Muncy, D.M. Intestinal transit and bacterial translocation in obstructive pancreatitis. Dig Dis Sci 1995; 40: 17981804.
  8. Foitzik, T., Fernández del Castillo, C., Ferraro, M.J., Mithofer, K., Rattner, D.W., Warshaw, A.L. Pathogenesis and prevention of early pancreatic infection in experimental acute necrotizing pancreatitis. Ann Surg 1995; 222: 179-185.
  9. Runkel, N.S., Rodríguez, L.F., Moody, F.G. Mechanisms of sepsis in acute pancreatitis in opossums. Am J Surg 1995; 169: 227-232.
  10. Gianotti, L., Munda, R., Alexander, J.W., Tchervenkov, J.I., Babcock, G.F. Bacterial translocation: A potential source for infection in acute pancreatitis. Pancreas 1993; 8: 551-558.
  11. Rodríguez, J.A., Torbati, D., Washington, T., Espinoza, C.G., Heneghan, J.B.O., Leary, J.P. Jejuno ileal bypass-induced liver dysfunction and bacterial translocation: Effect of intraluminal glutamine-infusion. Am Surg 1995; 61: 397-402.
  12. Tryba, M. Stress bleeding 2. Prophylaxis. Anaesthesist 1995; 44: 61-79.
  13. Sagar, P.M., MacFie, J., Sedman, P., May, J., Mancey, B., Johnstone, D. Intestinal obstruction promotes gut translocation of bacteria. Dis Colon Rectum 1995; 38: 640-644.
  14. Lee, T.K., Heeckt, P., Smith, S.D., Lee, K.K., Rowe, M.I., Schraut, W.H. Postoperative selective bowel decontamination prevents gramnegative bacterial translocation in small-bowel graft recipient. J Surg Res 1995; 58: 496-502.
  15. Gianotti, L., Munda, R., Gennari, R., Pyles, R., Alexander, J.W. Effect of different regimens of gut decontamination on bacterial translocation and mortality in experimental acute pancreatitis. Eur J Surg 1995; 161: 85-92.
  16. Runyon, B.A., Borzio, M., Young, S., Squier, S.U., Guarner, C., Runyon, M.A. Effect of selective bowel decontamination with norfloxacin on spontaneous bacterial peritonitis, translocation, and survival in an animal model of cirrhosis. Hepatology 1995; 21: 1719-1724.
  17. Reynolds, J.V., Murchan, P., Leonard, N., Gough, D.B., Clarke, P., Keane, F.B., Tanner, W.A. High dose interleukin 2 promotes bacterial translocation from the gut. Br J Cancer 1995; 72: 634-636.
  18. Wells, C.L., Maddaus, M.A., Simmons, R.L. Proposed mechanisms for the translocation of intestinal bacteria. Rev Infect Dis 1988; 10: 958-979.
  19. Go, LL., Healey, P.J., Watkins, S.C., Simmons, R.L., Rowe, M.I. The effect of endotoxin on intestinal mucosal permeability to bacteria in vitro. Arch Surg 1995; 130: 53-58.
  20. Maddaus, M., Wells, C., Platt, J.L., Condie, M.S., Simmons, R.L. Effect of T cell modulation on the translocation of bacteria from the gut and mesenteric lymph node. Ann Sura 1988; 207: 387-398.
  21. Chaudry, I.H., Zellweger, R., Ayala, A. The role of bacterial translocation on Kupffer cell immune function following hemorrhage. Prog Clin Biol Res 1995; 392: 209-218.
  22. Wang, X., Parsson, H., Soltesz, V., Johansson, K., Andersson, R. Bacterial translocation and intestinal capillary permeability follow- ing major liver resection in the rat. J Surg Res 1995; 58: 351-358.
  23. Deitch, E.A. The role of intestinal barrier failure and bacterial translocation in the development of systemic infection and multiple organ failure. Arch Surg 1990; 125: 403-404.
  24. Lozano, F., García, I., García, F.J. y cols. El fenómeno de translocación bacteriana y sus repercusiones en la práctica quirúrgica. Cir Esp 1993; 54: 449-453.
  25. Sedman, P.C., Macfie, J., Sagar, P., Mitchell, C.J., May, J., Mancey-Jones, B., Johnstone, D. The prevalence of gut translocation in humans. Gastroenterology 1994; 107: 643-649.
  26. Brooks, S.G., May, J., Sedman, P. y cols. Translocation of enteric bacteria in humans. Br J Surg 1993; 80: 901-902.
  27. Ambrose, P.C., Johnson, M., Burdow, D.W. y cols. Incidence of pathogenic bacteria from mesenteric lymph nodes and ileal serosa during Crohn's disease surgery. Br J Surg 1984; 71: 623-625.
  28. Reed, L.L., Martin, M., Manglano, R. y cols. Bacterial translocation following abdominal trauma in humans. Cir Shock 1994; 42: 1-6.
  29. Koziol, J.M., Rush, B.F., Smith, S., Machiedo, G.W. Occurrence of bacteremia during and after hemorrhagic shock. J Trauma 1988; 28: 10-16.
  30. Yao, Y.M., Bahrami, S., Leichtfried, G., Redl, H., Schlag, G. Pathogenesis of hemorrhage induced bacteria/endotoxin translocation in rats. Effects of recombinant bactericidal/permeability increasing protein. Ann Surg 1995; 221: 398-405.
  31. Beutler, B., Cerami, A. Cachectin more than a tumor necrosis factor. N Enal J Med 1987; ~16: 379-385.
  32. Xu, D., Lu, Q., Deitch, E.A. Calcium and phospholipase A2 appear to be involved in the pathogenesis of hemorrhagic shock induced mucosal injury and bacterial translocation. Crit Care Med 1995; 23: 125-131.
  33. Russell, D.H., Barreto, J.C., Klemm, K., Miller, T.A. Hemorrhagic shock increase gut macromolecular permeability in the rat. Shock 1995: 4: 50-55.
  34. Deitch, E.A., Winterton, J., Li, M., Berg, R. The gut as a portal of entry for bacteremia. Role of protein malnutrition. Ann Surg 1987; 205: 681-692.
  35. Teraguchi, S., Shin, K., Ogata, T. y cols. Orally administered bovine lactoferrin inhibits bacterial translocation in mice fed bovine milk. Appl Environ Microbiol 1995; 61: 4131-4134.
  36. Coates, N.E., MacFadyen, B.V. Endoscopic jejunal access for enteral feeding. Am J Surg 1995; 169: 627-628.
  37. Frankel, W., Zhahg, W., Singh, A., Bain, A., Satchithanandam, S., Klurfeld, D., Rombeau, J. Fiber: Effect on bacterial translocation and intestinal mucin content. World J Surg 1995; 19: 144-149.
  38. Deitch, E.A., Xu, D., Naruhn, M.B., Deitch, D.C., Lu, Q., Marino, A.A. Elemental diet and IV-TPN induced bacterial translocation is associated with loss of intestinal mucosal barrier function against bacteria. Ann Sura 1995; 221: 299-307.
  39. Petit, J., Kaeffer, N., Dechelotte, P., Oksenhendler, G. Respective indications of enteral or parenteral nutrition during pre- and post- operative periode. Ann Fr Anesth Reanim 1995; 14 (Suppl. 2): 127-136.
  40. Alverdy, J.C., Aoys, E., Moss, G.S. Total parenteral nutrition promotes bacterial translocation from the gut. Surgery 1988; 104: 185-190.
  41. Weber, T.R. Enteral feeding increase sepsis in infants with short bowel syndrome. J Pediatr Surg 1995; 30: 1086-1089.
  42. Urao, M., Moy, J., Van Camp, J., Drongowski, R., Altabba, M., Coran, A.G. Determinant of bacterial translocation in the newborn: Small bowel versus large bowel colonization. J Pediatr Surg 1995; 30: 831-836.
  43. Gennari, R., Alexander, J.W., Eaves-Pyles, T. Effect of different combinations of dietary additives on bacterial translocation and survival in gut-derived sepsis. JPNEN J Parenter Enteral Nutr 1995; 19: 319-325.
  44. Bark, T., Katouli, M., Svenberg, T., Ljungqvist, O. Food deprivation increases bacterial translocation after non-lethal haemorrhage in rats. Eur J Surg 1995; 161: 67-71.
  45. Maxson, R.T., Jackson, R.J., Smith, S.D. The protective role of enteral IgA supplementation in neonatal gut origin sepsis. J Pediatr Surg 1995; 30: 231-234.
  46. Adjei, A.A., Yamamoto, S.A. Dietary nucleoside-nucleotide mixture inhibits endotoxin induced bacterial translocation. J Nutr 1995; 125: 42-48.
  47. Wang, X.D., Solteesz, V., Molin, G., Andersson, R. The role of oral administration of oatmeal fermented by Lactobacillus reuteri R2LC on bacterial translocation after acute liver failure induced by subtotal liver resection in the rat. Scand J Gastroenterol 1995; 30: 180-185.
  48. Ogle, C.K., Zuo, L., Mao, J.X., Alexander, J.W., Fischer, J.E., Nussbaum, M.S. Differential expression of intestinal and splenic cytokines after parenteral nutrition. Arch Surg 1995; 130: 1301-1308.
  49. Wiedermann, U., Hanson, L.A., Bremell, T., Kahu, H., Dahlgren, U.I. Increased translocation of Escherichia coli and development of arthritis in vitamin A deficient rats. Infect Immun 1995; 63: 3062-3068.
  50. Li, J., Kudsk, K.A., Hamidian, M., Gocinski, B.L. Bombesin affects mucosal immunity and gut associated lymphoid tissue in intravenously fed mice. Arch Surg 1995; 130: 1164-1170.
  51. Helton, W.S., Rockwell, M., García, R.M., Maier, R.V., Heitkemper, M. TPN induced sympathetic activation is related to diet, bacterial translocation and an intravenous line. Arch Sura 1995; 130: 209-214.
  52. Lozano, F., Muñoz, J.B., Córdoba, M., García, F.J., Gómez, A. Nutrition and bacterial translocation. Nutr Hosp 1995; 10: 272-278.
  53. Deitch, E.A., Berg, R., Specian, R. Endotoxin promotes the translocation of bacteria from the gut. Arch Surg 1987; 122: 185-190.
  54. Deitch, E.A. Simple intestinal obstruction causes bacterial translocation in man. Arch Surg 1989; 124: 699-701.
  55. Gennari, R., Alexander, J.W. Anti-interleukin-6 antibody treatment improves survival during gut-derived sepsis in a time dependent manner by enhancing host defense. Crit Care Med 1995; 23: 1945-1953.
  56. Coffey, J.A., Milhoan, R.A., Abdullah, A., Herndon, D.N., Townsend, C.M., Thompson, J.C. Bombesin inhibits bacterial translocation from the gut in burned rats. Surg Forum 1988; 39: 109-110.
  57. Alexander, J.W., Ogle, C.K., Stinner, J.D. y cols. A sequential prospective analysis of immunologic abnormalities and infection following severe thermal injury. Ann Surg 1978; 188: 809-816.
  58. Calvano, S.E., De Riesthal, H.F., Marano, M.A. y cols. The decrease in peripheral blood CD4+ and T cells following thermal injury in humans can be accounted for by a concomitant decrease in suppresor-inducer CD4+ and T cells as assessed using anti-CD45R. Clin Immunol Immunopathol 1988; 47: 164.
  59. Carrico, C.J., Boekhorst, T.P.A., Nuytinck, J.K.S., Gimbrere, J.S.F. Multiple organ failure syndrome. Arch Surg 1986; 121: 196-208.
  60. Dean, D.A., Burchard, K.W. Fungal infection in surgical patients. Am J Surg 1996; 1717; 374-382.
  61. Stoutenbeek, C.P., Van Saene, H,K.F., Miranda, D.R., Zandstra, D.F. The effect of selective decontamination of the digestive tract on colonisation and infection rate in multiple trauma patients. Intensive Care Med 1984; 10: 185-192.
  62. Polk, H.C., Wilson, M.A. Systemic antibiotic prophylasis in surgery. En: Fry, D.E. (Ed.). Surgical Infections. Little Brown and Company, Boston 1995; 127-133.
  63. Allgöwer, M. Scientific basis of "aggresive traumatology" in lesions of the locomotor system. Am J Surg 1988; 155: 537-539.
  64. Berg, R.D. Bacterial translocation from the gastrointestinal tracts of mice receiving immunosuppresive chemotherapeutic agents. Current Microbiology 1983; 8: 285-292.
  65. Deitch, E.A. Microbial gastrointestinal translocation. En: Fry, D.E. (Ed.). Surgical Infections. Little Brown and Company, Boston 1995; 707-715.
  66. Van der Meer, T.J., Fink, M.P. The role of antiendotoxin antibodies as adjuvant therapy for the management of Gram-negative sepsis and septic skock. En: Fry, D.E. (Ed.). Surgical Infections. Little Brown and Company, Boston 1995; 723-736.
  67. Brinkmann, A., Wolf, C.F., Berger, D. y cols. Perioperative endotoxemia and bacterial translocation during major abdominal surgery: Evidence for the protective effect of endogenous prostacyclin? Crit Care Med 1996; 24: 1293-1301.


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